Fundado a 4 de março de 1894, o então Museu Archeologico e Lapidar Infante D. Henrique surge no âmbito das Comemorações do V Centenário do nascimento do seu navegador. Em 1896 a exposição do espólio (exclusivamente arqueológico) já ocupava três salas do edifício dos Paços do Concelho. A abertura ao público efetuou-se no dia 9 de Outubro de 1897, com a visita do Rei D. Carlos e da Rainha D. Amélia.
Em 1913, já durante a I República, este núcleo passa a funcionar na Igreja do Convento de Santo António dos Capuchos, onde permaneceu até 1971, transitando então para as atuais instalações, no antigo Convento da Nossa Senhora da Assunção, adquirido pela autarquia em 1960. A inauguração do museu no novo espaço ocorreu em 1973. Atualmente tem como coleções mais importantes a de Arqueologia e a de Pintura Antiga.